В 1981 году был пострижен в монахи (в Иерусалиме, Израиль) и был рукоположен в иеродьяконы Митрополитом Филаретом (Вознесенским,+1985). Через месяц он был рукоположен в иеромонахи Архиепископом Антонием (Медведевым,+2000). В том же году был назначен в духовную миссию на Святой Земле, где он стал преподавать русский и английский языки в Вифанском интернате.

В 1982 году по состоянию здоровья иеромонах Кирилл был переведен в Западно-Американскую епархию. В 1987 году он был назначен Ректором Свято-Кирилло-Мефодиевской гимназии при соборе в честь иконы Божьей Матери «Всех скорбящих Радость» в городе Сан-Франциско и был возведен в сан игумена. В 1988 году был награжден правом ношения палицы.

А 7 июня 1992 года он бы хиротонисан во Епископа Сиэтлийского, викария Западно-Американской епархии. В 2000 году по кончине Архиепископа Антония он был назначен Правящим Архиереем той же епархии. В 2003 году епископ Кирилл был членом первой официальной делегации Русской Православной Церкви Заграницей, встречавшейся с Его Святейшеством Патриархом Алексеем II.

Позже, в том же году он был возведен в сан Архиепископа. В 2008 году архиепископ Кирилл был удостоен права ношения креста с бриллиантами. В 2009 году он был награжден орденом преподобного Сергея Радонежского II Степени. В 2014 архиепископ Кирилл получил Патриаршую памятную панагию в честь его 60-летия. Все три последние награды – дары получены от Его Святейшества Кирилла Патриарха Московского и всея Руси. В 2010 архиепископ Кирилл был награжден Главой Царского дома Е.И.В. Государыней Великой Княгиней Марией Владимировной Орденом Святой Анны II Степени; в 2013 году Орденом Святой Анны I Степени, а в 2014 - Орденом Святого Владимира II Степени.

С 20 октября 2014 года Епархиальным архиереем был назначен настоятелем храма иконы Божией Матери «Знамение»
г. Ярославля. С 2014 по 2023 год нес послушание Руководителя Молодежного отдела Ярославской Епархии. С 2017 по 2023 был преподавателем Догматического богословия и Священного Писания в Ярославской Духовной семинарии.

С 2019 года был назначен проректором по учебной работе Ярославской Духовной семинарии и старшим преподавателем кафедры Церковной истории и богословия. С 2019 года регулярно принимаю участие в библейской передаче «Завет», а также в передаче «Ответ священника» на ТК «Спас»

С июня 2020 года осуществляю работу с библейским порталом «Экзегет» в качестве лектора, а также в журнале "Фома". С 2023 года является священником Спасо-Преображенского собора г Лос Анджелес.

С 1973 года — докторант Йельского университета (штат Коннектикут), где получил вторую магистерскую степень по славянской лингвистике и филологии, а также получил степень доктора философии. Преподавал в Свято-Троицкой семинарии, Норвичском и Йельском университетах. В 1979 году возведён в сан протоиерея. С 1982 года назначен настоятелем Спасо-Преображенский собор в Лос-Анджелесе. 17 декабря 2003 года указом Архиерейского Собора был назначен секретарём комиссии Русской Православной Церкви Заграницей по переговорам со встречной комиссией Московского Патриархата..

17 мая 2007 года в кафедральном соборном храме Христа Спасителя был участником торжественной церемонии подписания Акта о воссоединении Русской Зарубежной Церкви с Московским Патриархатом, где огласил постановления Архиерейского Синода Русской Православной Церкви Заграницей об утверждении Акта о каноническом общении.

19 августа 2017 года в Спасо-Преображенском соборе на престольный праздник правящим архиереем Западно-Американской епархии архиепископом Кириллом (Дмитриевым) возведён в сан протопресвитера. С 20 июня 2025 года в возрасте 75 лет согласно поданному прошению был починен на покой.